Bungie has emphasized that the universe of Destiny will be "alive". Events may happen in-game that are not necessarily controlled or planned by the developer, which will help to create a dynamic developing experience for Bungie and a dynamic playing experience for gamers. The game's style has been described a first-person shooter that will incorporate massively multiplayer online game (MMO) elements, but Bungie has avoided defining Destiny as a traditional MMO game. Instead, the game has been referred to as a "shared-world shooter," as it lacks many of the characteristics of a traditional MMO game. For instance, rather than players being able to see and interact with all other players in the game or on a particular server—as is the case in many conventional MMO games—Destiny will include on-the-fly matchmaking that will allow players to see and interact only with other players with whom they are "matched" by the game. Destiny will incorporate a new game engine that allows global illuminations and real-time dynamic lighting to occur together. An innovation in Bungie's "hopper" technology, which has been the backbone for Halo's matchmaking system, will allow better player matchmaking in order to create a more natural experience in either cooperative or competitive multiplayer modes.

Configuração Destiny se passa em um futuro distante, depois que um evento conhecido como o Colapso encerrou a Era de Ouro que começou com a descoberta do Viajante e levou a humanidade à beira da extinção. A força responsável pelo Colapso é conhecida como A Escuridão, e indiretamente atua como o principal antagonista. Batalhas contra as forças da Escuridão são travadas em vários locais em todo o Sistema Solar. Enredo O jogo começa com o Fantasma do jogador ressuscitando-o como um Guardião, depois de ter estado morto por um período de tempo desconhecido. O Guardião é rapidamente forçado a lutar contra os Caídos que habitaram as ruínas do Cosmódromo próximo na Velha Rússia. O Guardião, com a ajuda de seu Fantasma, é capaz de garantir um salto e escapar para a Torre que abriga os Guardiões na fronteira da Cidade. Depois de serem equipados e apresentados à Vanguarda e ao Armeiro, a dupla descobre com Amanda Holliday que sua Nave de Classe Arcadia está sem seu Motor de Dobra, um componente necessário para viagens interplanetárias. Devido à escassez de peças e naves de salto voáveis em geral, o Guardião é forçado a retornar para onde encontrou a nave na tentativa de encontrar a peça.