Prince of Persia: The Two Thrones é um jogo de ação e aventura que mistura plataformas acrobáticas, resolução de quebra-cabeças e combate hack and slash, e o capítulo final da trilogia Sands of Time. Os jogadores guiam o Príncipe pela cidade da Babilônia, correndo ao longo das muralhas, saltando entre plataformas, evitando armadilhas e usando a Adaga do Tempo, que controla o tempo, em combate e para se recuperar de erros. Um novo sistema Speed Kill recompensa ataques furtivos bem cronometrados para derrubar inimigos rapidamente, e o Príncipe pode empunhar armas secundárias tiradas de inimigos. Em alguns pontos, ele se transforma no Príncipe das Trevas, um alter ego que luta com um chicote de lâminas chamado Rabo de Adaga enquanto drena constantemente a saúde. Mais tarde, foi portado para PlayStation Portable e Wii sob o título Prince of Persia: Rival Swords.

O príncipe volta para casa na Babilônia apenas para encontrar a cidade devastada pela guerra. Suas ações no jogo anterior reformularam a linha do tempo, e o vilão Vizir, uma vez considerado morto, está vivo e se movendo contra ele. Quando o Vizir toma o poder das Areias do Tempo e se transforma em uma ameaça imortal, o Príncipe é pego nas consequências e deixado mudado pelas Areias, que dão origem a uma segunda personalidade cruel conhecida como o Príncipe das Trevas que sussurra em sua mente e periodicamente assume o controle de sua corpo. Lutando contra essa corrupção interior, o Príncipe luta pela cidade para deter o Vizir, cruzando caminhos com Farah, uma mulher que, nesta linha do tempo alterada, nunca o conheceu antes.