A série se passa dentro de uma história alternativa da década de 1930 inventada por Weisman e McCoy. Dentro dessa linha de tempo divergente, os Estados Unidos entraram em colapso e as viagens aéreas se tornaram o meio de transporte mais popular na América do Norte; como resultado, os piratas aéreos prosperam no mundo de Crimson Skies. Ao descrever o conceito de Crimson Skies, Jordan Weisman afirmou que queria "pegar a ideia da pirataria caribenha do século XVI e traduzir em um cenário americano da década de 1930".

Em 1937, Nathan Zachary e os Caçadores de Fortunas estavam se recuperando da traição suja de Lucas Miles nos céus de Cuba, caçando o tesouro perdido de Sir Francis Drake. Localizando o Ouro de Drake, os Caçadores de Fortunas encontram evidências do interesse britânico no Havaí e são atacados pelas Medusas. Embora vitoriosos, os Caçadores de Fortunas estão curiosos quanto ao motivo da presença britânica. A captura de um Balmoral britânico leva-os a uma base secreta britânica, que eles prontamente destroem. Lutando contra os contra-ataques do HMS Barracuda, os Caçadores de Fortunas são capazes de fazer reparos no Pandora usando as instalações britânicas e recuperaram o Ouro de Drake, apesar da interferência de última hora da Força Aérea Real. Alegrando-se com sua riqueza recém-descoberta, os Caçadores de Fortunas cancelam sua festa quando recebem um pedido de socorro de uma velha amiga - Ilsa Fassenbiender, filha do Dr. Wilhelm Fassenbiender, transmite os Caçadores de Fortunas com a notícia de que seu pai foi sequestrado pela polícia secreta soviética, enquanto ela mesma é mantida prisioneira pela Boeing Aviation em Pacifica. Os Caçadores de Fortunas lançaram um ataque à Viagem dos Trabalhadores do zepelim CCCP para recuperar o médico, o que resultou em Nathan Zachary mais uma vez encontrando sua antiga chama, o Cisne Negro. Com sucesso em seu resgate voador, os Caçadores de Fortunas tentam repetir seu sucesso com um ataque relâmpago na fábrica da Boeing, na esperança de resgatar Ilsa e roubar o protótipo Hughes Bloodhawk, Blue Streak. Mais uma vez bem-sucedidos, os Caçadores de Fortunas são forçados a atacar novamente a URSS - desta vez atacando um petroleiro ao largo da costa de Pacifica para reabastecer o Pandora. Voltando a Pacifica, os Caçadores de Fortuna atacam um zepelim pertencente à Blake Aviation Security em um ataque preventivo que é um sucesso absoluto. Pouco depois dessa vitória, os Caçadores de Fortunas se viram lutando contra um novo inimigo. A gangue de piratas anteriormente desconhecida, os Chapéus Negros, havia abatido a Viagem dos Trabalhadores, um ato que poderia não ter sido possível se os Caçadores de Fortunas não tivessem destruído suas escoltas. Consumidos pela culpa, os Caçadores de Fortunas desceram sobre os destroços, expulsando os Chapéus Pretos e garantindo a sobrevivência do navio-hospital enviado para resgatar sobreviventes. Cheios de vitória e com dois dos designers de aeronaves mais brilhantes do mundo a reboque, os Caçadores de Fortunas seguem para o sul, para a Nação de Hollywood. Embora sua intenção original fosse apenas resgatar uma estrela de cinema presa por seu contrato, os Caçadores de Fortunas seguiram outro resgate bem-sucedido com o roubo do maior avião do mundo e participando da primeira Johnson Cup Race, que Nathan Zachary venceu por uma margem considerável. Essa vitória, no território natal de Johnny Johnson, o levou a tentar um plano nefasto para destruir Zachary. Quando isso falhou, ele usou o atraso causado pela corrida para enviar um zepelim de combate da Hughes Aviation para destruir a Pandora dos Caçadores de Fortunas. Embora o ataque tenha resultado na destruição do zepelim da Hughes Aviation, o Pandora foi gravemente danificado. Fugindo para o interior, os Caçadores de Fortunas foram forçados a sequestrar o zepelim de carga Fígaro para fornecer um reboque ao Pandora. Chegando em Sky Haven, os Caçadores de Fortunas encontraram Cisne Negro e seu grupo. Com ambos os lados dispostos a deixar o passado para trás, a festa foi até tarde da noite. Na manhã seguinte, no entanto, Zachary acordou e encontrou sua tripulação desaparecida, e seu único aliado, o Cisne Negro, cuja tripulação também havia desaparecido misteriosamente. Caçando a área ao redor de Sky Haven, Zachary captou uma transmissão de Sparks, o piloto de Pandora. Ele estava a bordo do Rocky Express. Zachary correu para resgatar seu piloto, mas o Expresso foi atacado por Chapéus Pretos. O Expresso foi escoltado por Cães do Inferno da Sacred Trust Incorporated... que estavam esperando os Chapéus Pretos. Zachary e o Cisne Negro expulsaram os piratas e a suposta segurança, desativaram as defesas do Expresso e pegaram Faíscas segundos antes da locomotiva do Expresso explodir. Convencidos de que os Chapéus Negros são responsáveis pelo desaparecimento de suas tripulações, Zachary e o Cisne Negro determinam caçar um membro da liderança dos Chapéus Negros... Ulysses Boothe. Encontrando Boothe, Zachary foi capaz de derrubá-lo e capturá-lo, e propôs trocá-lo de volta aos Chapéus em troca do retorno das tripulações. Furioso, mas sem opções, Boothe concordou. Zachary deixou Boothe no local acordado, apenas para ser informado de que as tripulações estavam sendo mantidas dentro de um zepelim de carga que havia sido equipado com explosivos. Com habilidade consumada, Zachary foi capaz de soltar o zepelim, embarcar nele e soltar as tripulações. Enquanto as tripulações escapavam, a própria Cisne Negro foi abatida e capturada no chão. Juntos, os Caçadores de Fortunas e os Cisnes Negros começaram a dizimar as operações dos Chapéus Negros em Sky Haven, culminando na destruição total de sua base no topo da montanha, no roubo de dezenas de torpedos aéreos e no resgate do Cisne Negro. Percebendo que tinha que haver uma aliança secreta entre os Chapéus Negros e a Confiança Sagrada, Zachary foi forçado a se aproximar do único homem que poderia ser capaz de ajudá-los... Paladino Blake. Embora inicialmente desconfiado, Zachary foi capaz de convencer Blake de sua sinceridade e recrutá-lo para ajudar os Caçadores de Fortunas em seus esforços para exterminar os Chapéus Negros e a Confiança Sagrada. Dirigindo-se ao QG da Sacred Trust em Manhattan, Zachary contatou um velho amigo dele, que o levou a um armazém da Sacred Trust repleto de mercadorias ilegais, que estavam sendo carregadas em um cargueiro alemão. Destruindo o armazém e o cargueiro, Zachary conseguiu chamar a atenção oficial para as atividades da Confiança Sagrada. No entanto, os Caçadores de Fortunas precisavam de mais evidências. Evidências como a conhecida por Waldo Carney, contador da Sacred Trust, que tentava fugir da cidade. Quando seu zepelim foi atacado por Chapéus Negros, os Caçadores de Fortunas conseguiram resgatá-lo e transportá-lo com segurança para o QG da polícia. Convencidos de que seus segredos haviam sido revelados, Sacred Trust tentou fugir da cidade, carregando seu contrabando e documentos restantes em zepelins. No entanto, as Caças à Fortuna e a Blake Aviation Security conseguiram desativar seus zepelins, bem como o Spruce Goose roubado, e impedir que a Sacred Trust removesse as evidências vitais. Furioso com essas repetidas derrotas, o verdadeiro mestre por trás dos Chapéus Pretos e da Confiança Sagrada se revelou - Lucas Miles, o homem que traiu os Caçadores de Fortunas em Cuba. Em seu poderoso zepelim Dante, Miles tentou fugir, mas seu zepelim e seus combatentes não eram páreo para a força combinada dos Caçadores de Fortunas e da Blake Aviation Security. O Dante foi abatido e Miles foi morto. Vitoriosos mais uma vez, os Caçadores de Fortunas aceitaram uma recompensa substancial do governo do Empire State e decidiram fazer uma pausa tropical para gastá-la. Sea Haven é sempre bom nesta época do ano...