Você é Chaz Ashely, um caçador novato que saiu do treinamento e é apoiado por Alys Brangwin – uma veterana astuta cuja boa aparência e destreza com a lâmina lhe renderam uma reputação incrível. Os dois Caçadores, juntamente com um elenco de personagens coadjuvantes, irão além de Motavia para, sem querer, salvar todo o seu sistema solar.

Phantasy Star IV se passa 1.000 anos após os eventos de Phantasy Star II. Após um evento chamado Grande Colapso, grande parte do outrora próspero planeta Motavia foi reduzida a deserto, e a vida tornou-se progressivamente mais difícil para os habitantes do planeta. Para piorar a situação, houve um aumento acentuado no número de "biomonsters", um termo genérico para as aberrações estranhas e violentas da flora e fauna de Motavia. Manter essas criaturas sob controle é o trabalho dos "caçadores". Durante uma investigação sobre tal surto, Chaz Ashley, um jovem caçador, descobre a relação entre o problema dos biomonsters e a crise ecológica do planeta. O planeta está em processo de retorno ao seu estado desértico original, à medida que os dispositivos de controle do clima e da biosfera instalados há mais de mil anos começam a falhar. As razões por trás das avarias são esclarecidas à medida que a trama se desenrola, relacionando-se diretamente com os eventos de Phantasy Star II. Chaz e seus aliados conectam os problemas do mundo a um líder de culto chamado Zio, "O Mago Negro", cujos objetivos parecem ser a aniquilação total, não apenas de Motavia, mas de todo o sistema solar Algol. Os heróis param Zio para restaurar os sistemas de computador que mantêm Motavia. No entanto, logo fica claro que Zio é apenas a vanguarda de um inimigo muito maior, há muito enterrado no passado. Os segredos do sistema estelar Algol são revelados quando Chaz e companhia descobrem a natureza da ameaça aos seus mundos, bem como as salvaguardas colocadas em um tempo há muito esquecido.