Tendo sido despertado de seu sono eterno pelo reaparecimento de Castlevania, Alucard deve mais uma vez enfrentar os asseclas malignos das trevas. Use seus poderes vampíricos, juntamente com armas, poções e outras relíquias mágicas para mudar a maré da batalha. Uma mistura de plataforma e ação de role-playing com muitas áreas escondidas e segredos. Você pode descobrir todos eles?

A história do jogo se passa durante o ano de 1797, 5 anos após os eventos de Rondo of Blood e começa com a derrota de Richter Belmont do Conde Drácula, espelhando o final do jogo anterior. No entanto, apesar de Drácula ter sido derrotado, Richter desaparece sem deixar vestígios. Castlevania se levanta novamente cinco anos depois, e enquanto não há Belmonts para invadir o castelo, Alucard, o filho de Drácula, acorda de seu sono auto-induzido e decide investigar o que aconteceu durante seu sono. Enquanto isso, Maria Renard, cunhada de Richter, entra em Castlevania para procurar o desaparecido Richter. Ela ajuda Alucard várias vezes ao longo do jogo.